Japão, durante a Era Muromachi (1333-1568). Ao defender o seu povo do ataque de um javali gigante, o jovem Ashitaka é vítima de uma maldição, o contato com o animal deixa-lhe uma marca no braço direito, cuja expansão só causará a sua morte. A vidente da aldeia aponta-lhe o caminho a seguir. Deve abandonar os Emishi, para nunca mais voltar, procurando a fonte do mal que transformou o animal, um Deus-javali, numa besta sanguinária descontrolada. O destino de Ashitaka é tentar ver com olhos não velados pelo ódio a razão da "corrupção" do deus. A sua viagem leva-o à Tataraba, a Cidade do Ferro, governada por Eboshi, uma mulher tão decidida a defender os seus protegidos, como a usar os recursos da floresta para seu benefício. Eboshi tem de lidar com as investidas dos samurais do Senhor Asano e de negociar com Jiku, um agente do imperador, que procura a cabeça do Deus da Floresta, o Shishigami, à qual se atribuem poderes de vida eterna. Ashitaka conhece também San, uma garota criada por Moro, uma Deusa-loba, que procura matar Eboshi, para pôr fim ao processo de destruição da floresta.
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